Safety Risk Assessment of Pesticide Residues in Edible Fungi and Dietary Exposure Risk Assessment

WEN Yajun; XIAO Zhiyong; SUN Zhiwei; LIU Xiyan; ZHAO Yuan; WANG Quanhong

doi:10.11923/j.issn.2095-4050.cjas2023-0118

Journal of Agriculture >

2024 , Vol. 14 >Issue 4: 77 - 82

DOI: https://doi.org/10.11923/j.issn.2095-4050.cjas2023-0118

Safety Risk Assessment of Pesticide Residues in Edible Fungi and Dietary Exposure Risk Assessment

WEN Yajun ,
XIAO Zhiyong ,
SUN Zhiwei ,
LIU Xiyan ,
ZHAO Yuan ,
WANG Quanhong

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Beijing Agricultural Products Quality and Safety Center, Beijing 100029, China

Received date: 2023-05-25

Revised date: 2023-07-27

Online published: 2024-04-17

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Abstract

In order to master the quality and safety of edible fungi, the levels of 62 kinds of pesticide residues in edible fungi sold in Beijing from 2021 to 2022 were screened, the pesticide residues of insecticides and fungicides in 6 common edible fungi were evaluated by food safety index method, and the risk of chronic and acute dietary intake of 19 pesticides were also evaluated. The results showed that the IFS values of 15 insecticides and 4 fungicides detected in edible fungi and the average food safety index values of 6 edible fungi were all less than 100. The pesticide residues detected had little influence on the edible fungi, and the six edible fungi were in a good state of safety, the risk of chronic dietary intake and the risk of acute dietary intake of 19 detected pesticide residues in edible fungi were both lower than 100%, and the risk of both chronic and acute dietary intake were lower. However, the risk values of dietary intakes of two pesticides, cyromazine and emamectin benzoate, were relatively high among the 19 pesticides detected. Therefore, it is necessary to strengthen the supervision of the use of cyromazine and emamectin benzoate in edible fungi to ensure the quality and safety of edible fungi products.

Key words： edible fungi; pesticide residues; safety evaluation; risk assessment

Cite this article

WEN Yajun , XIAO Zhiyong , SUN Zhiwei , LIU Xiyan , ZHAO Yuan , WANG Quanhong . Safety Risk Assessment of Pesticide Residues in Edible Fungi and Dietary Exposure Risk Assessment[J]. Journal of Agriculture, 2024 , 14(4) : 77 -82 . DOI: 10.11923/j.issn.2095-4050.cjas2023-0118

0 引言

中国是世界上最大的食用菌生产、消费和出口国家，近年来食用菌在饮食中占有越来越大的比例，食用菌产业已经成为中国种植业体系中继粮、菜、果、油之后位居第5的行业^[1]。食用菌是一种营养丰富并兼有食疗价值的农产品，其主要品种有平菇、香菇、双孢蘑菇和金针菇等，其含有多种氨基酸、多糖、核酸、各种维生素和矿物质元素等，具有提高机体免疫力，调节人体各种生理机能的作用^[2⇓-4]，食用菌属于异养型生物，需要丰富的有机物作为培养基质，这些基质中滋生着多种有害生物，同时食用菌菌丝和子实体的气味还能吸引多种昆虫来摄食和繁殖^[5-6]。在食用菌栽培过程中，往往会喷洒农药进行杀菌杀虫，此外栽培基质中使用的主辅料如木屑、秸秆、麦麸、棉籽壳、玉米秸也可能带有农药残留，这些都会导致食用菌子实体受到污染^[7-8]。近年来食用菌中农药残留、重金属、二氧化硫和甲醛等有毒有害物质超标的现象时有报道，食用菌生产中科学安全使用农药和控制农药残留，已成为影响食用菌产业健康发展迫切需要解决的问题^[9]。食用菌中农残超标问题越来越受到国内外重视^[10]。因此，开展食用菌的农药残留安全评价具有重要的现实意义。

为了解当前食用菌质量安全状况，本研究以北京地区销售的6种常见食用菌为研究对象，对其农药残留进行检测，通过食品安全指数法对不同种类食用菌中农药残留进行分析与评价，并对其慢性和急性膳食风险进行评估，掌握食用菌质量安全现状及其农药残留可能产生的风险隐患，旨在探讨不同食用菌农药残留风险的变化规律，以期为政府部门监管提供数据支持。

1 材料与方法

1.1 样品采集与制备

2021—2022年在北京市批发市场、超市抽取销售的食用菌样品141个。采集的食用菌种类主要包括茶树菇21个，金针菇29个，平菇26个，双孢菇23个、香菇27个，杏鲍菇15个。样品采集按照NY/T 789—2004进行，食用菌随机取样1 kg，茶树菇、金针菇等携带栽培基质的食用菌鲜品，切除根部培养基段、双孢蘑菇和香菇等食用菌鲜品，需将带有栽培基质或覆土的菇脚部分削除，然后用四分法取一部分切碎后放入组织搅碎机中进行匀浆处理，样品制备好后放入聚乙烯瓶中待测，每处理完成一个样品后需及时清洗制样工具，以防不同样品之间有存在交叉污染的风险。

1.2 仪器与试剂

仪器设备：三重串联四级杆气质联用仪（岛津GPC-GCMS-QP2010Plus）；三重串联四级杆气质联用仪(Thermo TQS 8000)、液相色谱－串联四级杆质谱仪(Waters Xevo TQ-S)、电子天平(Sartorius BSA224S-CW)、组织捣碎机、涡旋混合器(SK-1)等。

标准物质和试剂：62种农药单标物1000 μg/mL，农业农村部环境质量监督检验测试中心（天津）、乙腈（色谱纯，美国Honeywell）、甲醇（色谱纯，美国Honeywell）、甲苯（优级纯，德国Merck公司），正已烷（色谱纯，德国Merck公司），QuEChERS萃取盐包等。

1.3 检测项目

检测的农药为62种，主要包括杀虫剂47种：分别为甲胺磷、对硫磷、甲拌磷、甲基对硫磷、甲基异柳磷、毒死蜱、水胺硫磷、杀螟硫磷、乙酰甲胺磷、辛硫磷、马拉硫磷、亚胺硫磷、氧乐果、三唑磷、敌敌畏、氯氟氰菊酯、氟氯氰菊酯、氟氰戊菊酯、甲氰菊酯、氯氰菊酯、氰戊菊酯、溴氰菊酯、氟胺氰菊酯、甲萘威、克百威（包括3-羟基克百威）、涕灭威（包括涕灭威砜和涕灭威亚砜）、阿维菌素、吡虫啉、丙溴磷、虫酰肼、除虫脲、啶虫脒、二嗪磷、伏杀硫磷、氟啶脲、甲氨基阿维菌素苯甲酸盐、乐果、氯虫苯甲酰胺、灭多威、灭蝇胺、灭幼脲、噻虫嗪、虫螨腈、氟虫腈、六六六、氯菊酯（异构体之和）、醚菊酯。杀菌剂15种：吡唑醚菌酯、多菌灵、咪鲜胺、嘧菌酯、霜霉威、烯酰吗啉、百菌清、苯醚甲环唑、腐霉利、甲霜灵、嘧霉胺、三唑酮、五氯硝基苯、乙烯菌核利、异菌脲。

1.4 检测方法

本研究采用GB 23200.113—2018《食品安全国家标准植物源性食品中208种农药及其代谢物残留量的测定气相色谱－质谱联用法》^[11]和GB/T 20769－2008《水果和蔬菜中450种农药及相关化学品残留量的测定液相色谱－串联质谱法》^[12]测定食用菌中62种农药残留，并针对检出的农药进行风险评价和评估。

1.5 判定标准

食用菌中农药残留的判定采用GB 2763—2021《食品安全国家标准食品中农药最大残留限量》^[13]。在本次检测的62种农药中，只有22种农药有限量标准，其余40种农药在食用菌中没有限量标准，食用菌的判定标准见表1。

**表1 食用菌中不同农药最大残留量值(Maximum Residue Limit, MRL)对比**

农药种类	MRL值/(mg/kg)
乐果、甲基异柳磷	0.01
克百威（包括3-羟基克百威）、氟虫腈	0.02
乙酰甲胺磷、甲氨基阿维菌素苯甲酸盐	0.05
氯菊酯（异构体之和）、五氯硝基苯	0.1
氟氰戊菊酯、氰戊菊酯、溴氰菊酯	0.2
氟氯氰菊酯、除虫脲	0.3
马拉硫磷、氯氟氰菊酯、氯氰菊酯、噻虫嗪	0.5
咪鲜胺、吡虫啉	2
百菌清、腐霉利	5
灭蝇胺	平菇1蘑菇类（鲜）7

2 评价方法及依据

评价方法采用食品安全指数(Food safety index, IFS)，该方法用于评价化学污染物对人体健康危害的程度^[14-15]，以量化的形式反映食用菌安全基本态势的信息，本研究将农药残留监测数据与膳食暴露评估相结合，以IFS和

I F S ¯

表示检出农药对消费者健康的危害程度及食用菌的安全状态^[16⇓-18]，其计算见公式如(1)~(3)。

(1)

I F S c = E D I c × f S I c × b w

(2)

I F S c ¯ = ∑ i = 1 n I F S c i n

(3)$E D I c=\sum(R i \cdot F i \cdot E i \cdot P i) $

式中c表示检出农药，EDIc为农药c的实际摄入量估算值，SIc为安全摄入量，可用采用检出农药c的每日允许摄入量(ADI)值，b_w为人体平均体重(kg)，F_i为食用菌的估计摄入量；E_i为食用菌的可食用部分因子，P_i为食用菌的加工处理因子，R_i为食用菌中农药c的残留水平(mg/kg)，取平均值。f为安全摄入量的校正因子。IFSc≤1说明检出农药c对食用菌安全影响不大，其风险可以接受，IFSc>1说明检出农药c对食用菌安全影响较大，其风险超出可以接受程度。

I F S ¯

≤1，说明食用菌整体安全状况较好，

I F S ¯

>1说明食用菌整体安全状况存在一定风险，应加强风险管控。

3 膳食暴露风险评估方法

依据国际食品法典委员会制定的风险评估制度，采用ADI评估食用菌中检出农药的慢性膳食风险，采用急性参考剂量(Acute Reference Dose，ARfD)评估食用菌中检出的农药残留急性膳食风险。当ADI≤100%，说明检出农药的慢性膳食风险可接收，当ARfD≤100%时，说明检出农药的急性膳食风险可接收^[19⇓-21]。反之当ADI和ARfD>100%，表示所检测农药残留对人体健康危害风险超出可接受限度，需要引起重视。

3.1 慢性膳食暴露风险评估

由公式(4)可以得出食用菌中农药的慢性膳食暴露风险。

(4)

A D I = S T M R × P A D I × b w × 100 %

式中，STMR为规范试验残留中值，一般取平均残留值(mg/kg)；P为居民日均食用菌消费量(g)，采用2019年中国居民平均每人日新鲜蔬菜和食用菌食物摄入量283.3 g；ADI为每日允许摄入量；b_w为体重，按60 kg计。

3.2 急性膳食暴露风险评估

由公式(5)可以得出食用菌中农药的急性膳食暴露风险。

(5)

A R f D = L P × H R b w × A R f D × 100 %

考虑基于风险最大化原则，公式(5)中LP为中国居民消费的食用菌大份餐数据(kg)，参考2019年中国卫生健康统计年鉴推荐的数据，食用菌取0.5 kg^[22]，HR为99.9百分位点值(mg/kg)，取农药最高残留浓度，b_w为体重，按60 kg计，ARfD为急性参考剂量(mg/kg)。

4 结果与分析

4.1 不同种类食用菌农药残留检测结果比较

本次抽检141个食用菌样品共检出19种农药75频次，食用菌总体检出率为31.2%，不同种类食用菌农药残留检出情况见表1和表2，由表1可以看出茶树菇中农药检出率最高为85.7%，在抽检的21个样品中有18个样品有农药残留检出，检出的农药种类高达6种。其他各类食用菌农药残留检出率由高到低依次为平菇26.9%，杏鲍菇26.7%，双孢菇21.7%，金针菇20.7%，香菇中农药残留检出率最低14.8%，其中香菇和杏鲍菇的农药检出种类最少只有1种农药。

表2 不同种类食用菌农药残留检测情况

食用菌种类	样品数量/个	检出率（检出样品数）/%	超标率（超标样品数）/%	检出农药种类
茶树菇	21	85.7(18)	14.3(3)	6
金针菇	29	20.7(6)	3.45(1)	3
平菇	26	26.9(7)	0	2
双孢菇	23	21.7(5)	0	2
香菇	27	14.8(4)	0	1
杏鲍菇	15	26.7(4)	0	1
总计	141	31.2(44)	2.84(4)	19

4.2 食用菌中检出不同杀虫剂结果比较

本研究共检测食用菌中47种杀虫剂，其中有15种杀虫剂农药有检出，具体检出的杀虫剂结果见表3，其中检出率最高的农药为灭蝇胺，检出率为9.22%，检出率排在前5位的农药依次为：甲氨基阿维菌素苯甲酸盐和氯氰菊酯4.96%，虫螨腈和毒死蜱4.26%。在检出的15种杀虫剂中灭幼脲、氧乐果、虫螨腈、毒死蜱、氟氰戊菊酯5种农药在GB 2763—2021《食品安全国家标准食品中农药最大残留限量》^[13]中均没有针对食用菌的最大农药残留限量。

表3 食用菌中15种杀虫剂检测结果

农药种类	检出数/个	检出率/%	超标数/个	超标率/%
吡虫啉	2	1.42	0	0
除虫脲	2	1.42	0	0
甲氨基阿维菌素苯甲酸盐	7	4.96	3	2.13
甲拌磷	3	2.13	0	0
灭蝇胺	13	9.22	0	0
灭幼脲	3	2.13	-	-
噻虫嗪	1	0.71	0	0
氧乐果	1	0.71	-	-
虫螨腈	6	4.26	-	-
毒死蜱	6	4.26	-	-
氟氰戊菊酯	1	0.71	-	-
甲基异柳磷	1	0.71	1	0.71
氯氰菊酯	7	4.96	0	0
氰戊菊酯	3	2.13	0	0
溴氰菊酯	1	0.71	0	0
合计	57	40.4	4	2.84

4.3 食用菌中检出的不同杀菌剂结果比较

本研究共检测食用菌中15种杀菌剂农药，其中有4种杀菌剂有检出，具体检出的杀菌剂结果见表4，其中检出率最高的为多菌灵，检出率为9.22%，其余3种杀菌剂烯酰吗啉、苯醚甲环唑、异菌脲检出率均为0.71%。但是检出的4种杀菌剂多菌灵、烯酰吗啉、苯醚甲环唑、异菌脲在GB 2763—2021《食品安全国家标准食品中农药最大残留限量》^[13]中均没有针对食用菌的最大农药残留限量。

表4 食用菌中4种杀菌剂检测结果

农药种类	检出数/个	检出率/%	超标数/个	超标率/%
多菌灵	13	9.22	-	-
烯酰吗啉	1	0.71	-	-
苯醚甲环唑	1	0.71	-	-
异菌脲	1	0.71	-	-
合计	16	11.4	-	-

4.4 食用菌中农药残留的安全性评价

本研究假设F_i=100 g/（人·d），E_i=1；P_i=1，b_w=60 kg；R_i为食用菌i中农药c的检出最大值算；SIc采用ADI值，校正因子f取1。查询国家标准GB 2763—2021《食品安全国家标准食品中农药最大残留限量》中检出的19种农药的ADI值^[23]，其范围在0.0003~1.25之间，根据食品安全指数法(IFS)的计算公式(1)和(2)可以得出茶树菇、金针菇、平菇、双孢菇、香菇、杏鲍菇IFS值和

I F S ¯

值，具体计算结果见表5、6中食用菌中检出的19种农药的IFS值均小于1，茶树菇、金针菇、平菇、双孢菇、香菇、杏鲍菇的

I F S ¯

值分别为：0.0266、0.012、0.0289、0.0178、0.0255、0.0031也是远小于1，说明检出的19种农药对这6种常见食用菌的食用安全没有影响。

**表5 食用菌IFS值**

农药种类	ADI值	茶树菇	金针菇	平菇	双孢菇	香菇	杏鲍菇
吡虫啉	0.06	0.001	-	-	-	-	-
除虫脲	0.02	-	-	-	0.006	-	-
甲氨基阿维菌素苯甲酸盐	0.0005	0.06	-	-	-	-	-
甲拌磷	0.0007	-	-	0.048	0.119	0.047	-
灭蝇胺	0.06	0.13	-	0.001	0.004	-	-
灭幼脲	1.25	0.00016	-	-	0.0003	-	-
噻虫嗪	0.08	0.004	-	-	-	-	-
氧乐果	0.0003	-	-	0.122	-	-	-
虫螨腈	0.03	0.042	0.003	-	0.002	-	-
毒死蜱	0.01	0.032	-	-	0.002	-	-
氟氰戊菊酯	0.02	0.004	-	-	-	-	-
甲基异柳磷	0.003	-	0.019	-	-	-	-
氯氰菊酯	0.02	0.008	0.027	0.0026	0.001	-	0.008
氰戊菊酯	0.02	0.006	0.0008	-	-	-	-
溴氰菊酯	0.01	-	0.002	-	-	-	-
多菌灵	0.03	0.005	0.003	0.0008	0.008	0.004	0.0008
烯酰吗啉	0.2	-	-	0.0015	-	-	-
苯醚甲环唑	0.01	-	0.027	0.0267	-	-	-
异菌脲	0.06	-	-	-	-	-	0.0005
IFS值	-	0.0266	0.012	0.0289	0.0178	0.0255	0.0031

注：-表示未检出

表6 食用菌中农药残留急性风险评估和慢性风险评估

序号	农药名称	急性膳食风险			慢性膳食风险
序号	农药名称	99.9百分位点	ARfD值/(mg/kg)	ARfD/%	农药残留平均含量/(mg/kg)	ADI值/(mg/kg)	ADI/%
1	吡虫啉	0.05	0.4	0.10	0.0385	0.06	0.30
2	除虫脲	0.077	不需要	-	0.0515	0.02	1.22
3	甲氨基阿维菌素苯甲酸盐	0.18	0.02	7.50	0.0457	0.0005	43.16
4	甲拌磷	0.05	0.003	13.89	0.0275	0.0007	18.55
5	灭蝇胺	4.79	0.1	39.92	1.113	0.06	8.76
6	灭幼脲	0.12	-	-	0.069	1.25	0.03
7	噻虫嗪	0.02	1	0.02	0.02	0.08	0.12
8	氧乐果	0.022	-	-	0.018	0.0003	28.33
9	虫螨腈	0.76	-	-	0.291	0.03	4.58
10	毒死蜱	0.193	0.1	1.61	0.074	0.01	3.49
11	氟氰戊菊酯	0.046	-	-	0.046	0.02	1.09
12	甲基异柳磷	0.035	-	-	0.035	0.003	5.51
13	氯氰菊酯	0.32	0.04	6.67	0.099	0.02	2.34
14	氰戊菊酯	0.077	0.02	3.21	0.042	0.02	0.99
15	溴氰菊酯	0.012	0.05	0.20	0.012	0.01	0.57
16	多菌灵	0.15	0.5	0.25	0.0477	0.03	0.75
17	烯酰吗啉	0.18	0.6	0.25	0.018	0.2	0.04
18	苯醚甲环唑	0.16	0.3	0.44	0.16	0.01	7.55
19	异菌脲	0.018	-	-	0.018	0.06	0.14

4.5 食用菌中农药残留急性和慢性膳食风险

依据公式(4)和(5)计算检出19种农药残留ADI和ARfD。除虫脲等农药的急性参考剂量被世界卫生组织认为是没有必要设定，其余农药的ARfD值参照《JMPR评估农药ADI和ARfD清单》^[24]及相关资料^[25-26]。19种农药残留在食用菌中的慢性膳食摄入急性膳食风险评估结果见表6。由表6可见，19种农药慢性膳食风险ADI在0.03%~43.16%，急性膳食风险ARfD在0.10%~39.92%，由于食用菌的慢性和急生膳食摄入风险均低于100%，其安全性风险是完全可以被接受的，从评估总体结果看，灭蝇胺的急性膳食风险和甲氨基阿维菌素苯甲酸盐慢性膳食风险略高，需要引起有关部门重视。

5 结论与讨论

本研究筛查了2021—2022年北京地区销售的6个品种141个食用菌样品中62种农药残留情况，结果发现北京地区销售的6个品种食用菌样品中共检出19种农药残留，农药多残留情况较普遍，其中检出2种以上农药的食用菌样本占总检出样本的41.4%，检出率最高的农药种类分别是杀虫剂灭蝇胺和杀菌剂多菌灵，其次是甲氨基阿维菌素苯甲酸盐和氯氰菊酯，虫螨腈和毒死蜱等，不同种类的食用菌农药残留检出情况也有所不同，茶树菇的农药残留检出率和超标率均最高，香菇和杏鲍菇的农药残留检出率最低。通过调研发现在实际生产过程中，食用菌的病虫害问题相对突出，在生产过程中为了防治病虫害，往往会使用农药，由于食用菌生长周期短，用药后会产生部分残留。目前食用菌中已登记使用的农药有效成分仅7种，分别是高效氟氯氰菊酯、甲氨基阿维菌素苯甲酸盐、噻菌灵、咪鲜胺锰盐、噻霉酮等。由于食用菌在实际生产过程中大部使用的农药都是未经登记的农药，因此存在实际用药和登记农药不一致的情况，此外7种登记农药有效成分只有5种制定了相应的残留限量标准，而在GB 2763—2021限量标准中有63种农药在食用菌上没有登记^[27]。从本次抽样检测结果看，有很多农药有检出但是没有食用菌的农药残留限量标准，说明还存在实际用药与农药残留限量标准不匹配的情况，这些为食用菌的质量安全监管带来了阻碍和挑战，建议进一步完善食用菌相关标准的制定，考虑制定食用菌中多菌灵、虫螨腈和毒死蜱的最大残留限量值，并且加强食用菌质量安全生产相关技术的研究，确保食用菌产业健康高质量发展。

通过对食用菌中农药残留安全性评价及检出农药残留的急性和慢性膳食摄入风险评估，结果表明：本次检测的62种农药对食用菌的安全性影响较小，检出的19种农药的慢性和急性膳食摄入风险均较低，说明食用菌农药残留整体风险水平较低，在可控范围内，但是灭蝇胺和甲氨基阿维菌素苯甲酸盐2种农药的膳食摄入风险值在19种检出农药中相对较高，这2种农药是北京地区食用菌生产时应该需要重点关注的农药残留因子，存在一定的风险隐患。由于本次进行的农药残留风险评价采用的是食品安全指数法，该方法属于微观风险评价指数^[28]，公式中的食用菌实际摄入量、可食用部分因子、食用部分因子、人体重量均是估算值，因此只能大体上反映食用菌的安全状态。

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