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2025 , Vol. 15 >Issue 5: 41 - 47

DOI: https://doi.org/10.11923/j.issn.2095-4050.cjas2024-0041

Research Progress on Biocontrol Microorganisms Against Phytophthora nicotianae

  • HAO Haohao , 1 ,
  • ZHANG Yuwei 2 ,
  • TANG Peipei 1 ,
  • LI Xiang 1 ,
  • WU Junlin 1 ,
  • LIU Ziqi 1 ,
  • MIAO Sen 1 ,
  • LU Peng 1 ,
  • JIA Wei 2 ,
  • DANG Bingjun , 2
Expand
  • 1 Zhumadian Tobacco Company of Henan Province, Zhumadian, Henan 463000
  • 2 College of Tobacco Science, Henan Agricultural University, Zhengzhou 450046

Received date: 2024-03-11

  Revised date: 2024-10-23

  Online published: 2025-05-19

Fold

Abstract

This paper described the research progress of biocontrol microorganisms (bacteria, fungi) and their main mechanisms for the biocontrol of microbial plant pathogens. Meanwhile, this paper also briefly described the symptoms, pathogenesis, and influencing factors of tobacco black shank disease. Based on the current progress of biocontrol microorganisms to prevent and control tobacco black shank disease, this paper suggested future research directions such as broadening the screening scope of biocontrol microorganisms, delving into the molecular mechanisms of biocontrol microorganisms, utilizing genetic engineering technology to enhance biocontrol microorganisms. Moreover, the possibility of combining biocontrol microorganisms with new materials such as nanomaterials was discussed in order to achieve better prevention and control effects.

Key words： tobacco black shank; Phytophthora nicotianae; biological control; biocontrol bacteria; biocontrol fungus

Cite this article

HAO Haohao , ZHANG Yuwei , TANG Peipei , LI Xiang , WU Junlin , LIU Ziqi , MIAO Sen , LU Peng , JIA Wei , DANG Bingjun . Research Progress on Biocontrol Microorganisms Against Phytophthora nicotianae[J]. Journal of Agriculture, 2025 , 15(5) : 41 -47 . DOI: 10.11923/j.issn.2095-4050.cjas2024-0041

0 引言

烟草在全世界范围都有广泛种植，也是国内的重要经济作物之一。由于土地资源和水资源的相对匮乏，烟草连作在国内是一种普遍现象。烟草的长年连作会导致土壤理化性质恶化、土壤微生物群落结构改变、土壤微生态失衡等一系列问题，同时也会导致病原菌连年繁殖，在土壤中大量积累，形成病土，致使土传病害的发生愈加严重，严重危害了优质烟叶的安全生产。烟草黑胫病是重要的土传病害，在当前的烟叶生产中，多采用农业防治、化学防治和生物防治等措施来防治烟草黑胫病。农业防治的方法主要包括改变种植方式和培育具有抗病性的品种，前者主要是以轮作为主，可以减少病原菌在土壤中的积累，但无法根治植物病害；后者既要考虑品种的抗病水平和稳定性，还要考虑品种产量和品质以及对环境的适应能力。化学防治指的是施用化学药剂防治植物病害，通常施用甲霜灵、氟吡菌胺、霜霉威盐酸盐等药剂来防治烟草黑胫病。但是长期施用药剂会使病原菌逐渐产生抗病性从而降低防治效果，且对土壤环境造成损害。生物防治是指利用有益微生物杀灭或压低病原微生物的数量，从而达到防治烟草黑胫病的效果。生物防治绿色、安全、对环境友好，因此，利用生防菌进行植物病害的生物防治已成为病害研究的热点。笔者综述生防微生物的作用机制以及烟草黑胫病生物防治方面的研究进展，并对烟草黑胫病生防菌的研究趋势进行展望，旨在为烟草黑胫病的生物防治提供参考。

1 生防菌的种类

生防菌是指可以防治植物病害的有益微生物，利用生防菌能抑制病原菌的生长从而控制植物病害的发生。生防菌不仅可以减少植物病害，还可以促进植物生长发育、维持生态平衡。生防菌是化学杀菌剂的替代品，其应用可以有效改善植物生长、降低植株发病率，具有广阔的应用前景。

1.1 生防细菌

细菌具有繁殖速度快、种类多、代谢物质复杂、人工培养便于控制等特点，被广泛用于生物防治中，目前应用较多的生防细菌主要是芽孢杆菌属(Bacillus)和假单胞菌属(Pseudomonas)。表1总结了生防细菌的种类、作用方式、抗菌代谢物及目标病原体。
表1 生防细菌的种类、作用方式、抗菌代谢物及目标病原体
生防细菌 作用方式 抗菌代谢物 目标病原体 文献
贝莱斯芽孢杆菌D4 抑制菌丝的生长，导致菌丝变形、皱褶和破裂。诱导细胞内ROS的积累 — 苹果黑腐皮壳菌 [3]
贝莱斯芽孢杆菌SDTB038 产生吲哚乙酸，具有稳定的定殖状态；抗真菌 丰原素、杆菌溶素等（全基因组测序分析） 尖孢镰刀菌番茄颈腐根腐病专化型 [5]
高地芽孢杆菌TM22A 抑制菌丝生长、减少孢子萌发、提高防御相关酶的活性 表面活性素、丰原素、伊枯草菌素、溶杆菌素 链格孢菌 [6]
解淀粉芽孢杆菌DB2 破坏菌丝体细胞膜并影响细胞内代谢过程 — 麦根腐平脐蠕孢菌 [7]
假单胞菌DF41 细胞外代谢物抑制植物病害发生 脂肽分子 油菜核盘菌 [8]
铜绿假单胞菌 CGK-KS-1 改变病菌群体感应信号系统，导致细胞膜破坏和毒力的降低 Chumacin-1和 Chumacin-2 水稻白叶枯病菌 [9]
绿针假单胞菌ZL3 产生具有抗真菌活性的挥发性有机化合物 挥发性有机化合物1-十二烯 灰葡萄孢 [10]
暹罗芽孢杆菌LZ88 抑制病原菌菌丝和孢子的产生、诱导宿主抗性 抗真菌代谢物、挥发性有机化合物 链格孢菌 [11]
枯草芽孢杆菌CL2 抑制黄曲霉的菌丝生长和孢子的产生，且对黄曲霉细胞壁和细胞膜有损伤 挥发性有机化合物2,3-丁二酮 黄曲霉 [12]
多粘类芽孢杆菌HK4 分泌水解酶及杀镰孢菌素，提高了寄主植物对生物胁迫的耐受性 杀镰孢菌素 变红镰刀菌、链格孢菌等 [13]

1.1.1 芽孢杆菌属

芽孢杆菌是一类产芽孢的革兰氏阳性菌，在自然界中普遍存在，其中枯草芽孢杆菌、贝莱斯芽孢杆菌、解淀粉芽孢杆菌等常用于生物防治。芽孢杆菌可以产生芽孢，具有较强的抗干旱、高温和紫外线辐射等不良因素的能力，在农业领域具有较大的应用价值。它通过直接的拮抗作用、诱导寄主植物的免疫系统反应以及争夺养分和空间来实现生物防治。研究发现，芽孢杆菌可以有效防治棉花黄萎病[1]、棉花角斑病[2]、苹果树腐烂病[3]、马铃薯疮痂病[4]、番茄颈腐根腐病[5]等多种植物病害。目前，多种芽孢杆菌可湿性粉剂已广泛应用于农业生产中。

1.1.2 假单胞菌属

假单胞菌属是一类杆状的、有极性鞭毛的革兰氏阴性细菌。目前用于生物防治的种类主要有荧光假单胞菌、铜绿假单胞菌等。假单胞菌通过促进植物营养吸收、调节植物激素水平以及诱导系统抗性抑制病原体的生长，可以有效防治多种植物病害，比如油菜菌核病[8]、水稻白叶枯病[9]、樱桃采后灰霉病[10]等。

1.2 生防真菌

目前，木霉菌、毛壳菌、酵母菌等真菌广泛应用于植物病害防治。木霉已广泛应用于防治植物根腐病等土传病害，它还可以有效防治芒果炭疽病[14]、黄瓜枯萎病[15]等。木霉是一种生长相对快速的真菌，在营养和空间位点竞争方面它强于植物病原体，这也使其有着很好的生物防治效果。目前应用比较多的木霉菌是哈茨木霉菌。木霉菌不仅可以防治病害，还可以有效促进植物生长，提高营养利用率。表2总结了生防真菌的种类、作用方式、抗菌代谢物及目标病原体。
表2 生防真菌的种类、作用方式、抗菌代谢物及目标病原体
生防真菌 作用方式 抗菌代谢物 目标病原体 文献
棘孢木霉FJ035 产生次生代谢物抑制病原菌菌丝生长和孢子萌发 — 尖孢镰刀菌 [15]
哈茨木霉TSM39 通过真菌寄生抑制病原菌，从植物病原体中识别细胞壁低聚物并激活其几丁质溶解系统 — 麦根腐平脐孺孢菌 [16]
篮状菌DYM25 阻止病原真菌的生长，使病原菌丝异常，使其失去侵袭能力 生物碱盐类物质 木贼镰刀菌 [17]
黄粘球菌B25-I-1 降低可溶性蛋白含量和保护酶活性，增加病原菌细胞膜的氧化损伤和通透性 甲基(2R)-2-叠氮基-3-羟基-2-甲基丙酸酯和N-(3-氨基-2-羟丙基)-N-甲基硫酸二酰胺 致病疫霉 [18]
棕榈链霉菌CMU-AB204 产生有抗菌活性的代谢物 来普霉素A 狭长孢灵芝 [19]

注：“—”表示引文中未提及。

2 生防菌的作用机制

2.1 竞争作用

竞争作用机制分为营养竞争和空间位点竞争，生防菌在生长过程中快速地在植物周围的根际土壤以及体表或体内定殖，与病原菌争夺养分和侵染位点，进而有效抑制病原菌生长。
营养竞争是指生防菌与其他微生物在定殖部位竞争可用于自身生长的营养物质，如氨基酸、无机盐等。Fe3+也是微生物生长需要的物质之一，微生物通过分泌嗜铁素来吸收环境中的Fe3+，在缺铁的情况下，芽孢杆菌分泌的嗜铁素可以有效螯合Fe3+，导致病原微生物由于缺铁而难以生长繁殖。
空间位点竞争是指微生物争夺环境内的空间、侵染位点等条件的现象。黎起秦等[20]研究发现，枯草芽孢杆菌B47菌株在入侵番茄植株后，定殖于植株的维管束中，占据了有利的生态位点，从而抑制了番茄青枯菌的生长。Bacon等[21]研究证明，芽孢杆菌与串珠镰孢菌在玉米植株体内有相同的生态位点，芽孢杆菌可以在植株体内更快定殖，减少毒素的累积，有效地抑制了病原物对植株的感染。高克祥等[22]研究发现，哈茨木霉T88和深绿木霉T95菌株对杨树烂皮病菌有较强的空间和营养竞争作用，可以覆盖病原菌菌落并进一步扩展，最终占据整个培养皿，导致病原菌菌落萎缩。王勇等[23]研究发现，绿色木霉菌Tr9701可以有效抑制立枯病菌和灰霉菌的生长，引起病原菌菌丝消解。

2.2 拮抗作用

拮抗作用机制即分泌抗菌物质抑制病原微生物生长。抗菌物质主要为抗生素类和拮抗蛋白2类因子。
抗生素类物质主要包括脂肽类、聚酮类、多肽类化合物和其他抗菌活性成分。脂肽类包括表面活性素(surfactin)、伊枯草菌素(iturin)和丰原素(fengycin)等物质。伊枯草菌素具有显著的抗菌活性，可以通过破坏细胞膜的表面张力并且形成孔隙，从而进一步破坏细胞膜的结构，导致细胞内容物流出以及细胞膜的通透性改变，最终造成致病菌的分解和死亡。表面活性素通过疏水相互作用导致细胞膜结构的不稳定性，引起细胞膜磷脂极性头的脱水，然后是双分子层的破坏，导致细胞内容物的流出，显著改变致病菌细胞膜的通透性[24]。生物膜的形成影响着生防菌株在植物上的定殖能力，表面活性素可以促进自身生物膜的形成从而提升菌株在根系的定殖能力，在营养和空间竞争中起着重要作用。丰原素具有抗真菌、抗菌和杀虫的功能。
拮抗蛋白类主要包括细菌素(bacteriocin)、几丁质酶(chitinase)和各种葡聚糖酶(dextranase)在内的一系列细胞壁降解酶。细菌素是具有抗菌活性的核糖体合成肽，通过细胞裂解、细胞膜孔形成或抑制细胞壁生物合成而表现出抗菌活性。几丁质酶可以水解病原真菌细胞壁中的几丁质，导致真菌死亡。
Waqar等[25]研究发现，解淀粉芽孢杆菌WS-10菌株基因组中存在编码抗菌脂肽和聚酮类物质的相关基因，WS-10菌株可以产生抗菌脂肽和聚酮类，可用于防治青枯病和其他烟草病害。Yan等[26]研究发现，解淀粉芽孢杆菌MG3可有效防治枇杷炭疽病，菌株MG3的活性成分是脂肽类抗生素伊枯草菌素，通过抑制炭疽菌的菌丝生长和孢子萌发，促进菌丝变形。伊枯草菌素也改变了胶孢炭疽菌细胞膜的通透性，增加了细胞内氧化应激，从而提高了枇杷果实抵抗炭疽病的能力，降低了炭疽病的发病率。Abdallah等[27]发现表面活性素、丰原素、杆菌霉素(bacillomycin)、几丁质酶在筛选出的4株枯草芽孢杆菌中存在，这几种物质抑制了番茄体外真菌的活性，有效抑制了番茄枯萎病的发生。木霉在代谢过程中可以产生抗菌肽、木霉素、吡喃酮等抗菌物质，抑制病原菌的生长。Li等[28]分析了木霉应对尖孢镰刀菌分泌的酸、醇、酮、酯和倍半萜类抗菌代谢物，其中3-辛酮和1-辛烯-3-醇具有较强的抑真菌和杀真菌活性。

2.3 诱导植物抗病性

诱导抗性是指通过激活植物本身的防御系统来抵御病原菌或害虫的侵害。生防菌株可以诱导系统抗性，以保护植物免受致病菌的感染。诱导植物对病原体的抗性包括系统获得性抗性(systemic acquired resistance，SAR)和诱导性系统抗性(induced systemic resistance，ISR)。病原体诱导的反应为SAR，植物局部受到病原体侵害后会产生信号物质，诱导植物整体产生对病原体的抗性。植物根部的非致病性促生菌激活的反应为ISR，可以使植物产生对逆境和病原体的抗性。水杨酸(salicylic acid，SA)、茉莉酸(jasmonic acid，JA)和乙烯(ethylene，ET)作为植物体内的信号分子在植物防御中起重要作用。SAR受SA通路的调节，ISR主要受JA、ET通路的调节。
Wang等[29]筛选鉴定的苏云金芽孢杆菌可诱导油菜产生系统抗性，有效抑制油菜核盘菌的生长，实时荧光定量PCR和转录组测序结果显示，JA、ET和SA信号通路及油菜素类固醇合成通路相关基因表达上调。Jiao等[30]从烟草种子中分离出内生菌解淀粉芽孢杆菌YN201732，通过诱导JA/ET信号通路增强植物对白粉病的抗性，对温室条件下的烟草白粉病有较好的防治效果。Xie等[31]研究了解淀粉芽孢杆菌FZB42的抗病机制，检测到水稻根系中涉及SA、JA和ET信号转导途径的基因显著上调表达，表明水稻中的防御反应是在与FZB42相互作用后诱导的，通过介导防御基因表达的多信号转导来提高植物抗病性，并影响基本代谢途径促进植物生长。Jiang等[32]筛选出的贝莱斯芽孢杆菌5YN8和DSN012菌株，可以通过激活SA介导的防御信号通路增强植物对灰霉 BC1301的抗性。
木霉也可通过ISR触发植物防御反应的能力。在基于ISR的防御反应的各种机制中，木霉菌潜在地降低番茄植株中的活性氧水平，在尖孢镰刀菌感染期间保护植物[33]。Chen等[34]报道了木霉通过减少活性氧和活性氮的积累来减少氧化和硝基应激的潜力。此外，木霉可通过增强对抗坏血酸-谷胱甘肽途径和氧化戊糖磷酸途径中关键酶活进而改善植物的抗氧化潜力。木霉菌Th23可通过调节植株反应、触发多种植物防御通路、增加抗性、阻止防御基因的抑制等方式诱导番茄对烟草花叶病毒的全身抗性[35]。

2.4 重寄生作用

重寄生是指木霉对寄主菌丝进行识别、接触、缠绕等一系列过程后进行寄生，造成寄主菌丝溶解断裂的现象。木霉菌能够准确识别病原菌分泌的一些物质从而趋向寄主菌丝生长，并进一步分泌水解酶溶解寄主菌丝的细胞壁，从寄主细胞中吸取营养，最终导致寄主细胞死亡。Elad等[36]发现哈茨木霉T39可以产生一种蛋白酶，通过降解病原菌产生的细胞壁降解蛋白，直接抑制病原菌的萌发，从而有效防治灰霉病。

3 烟草黑胫病概述

烟草黑胫病是一类土传真菌病害，又称烟草疫病、烟草黑根、黑秆疯等，致病菌是烟草疫霉(Phytophthora nicotianae)。烟草黑胫病具有分布广、发病率高、传播性强的特点。1896年烟草黑胫病首次发现于印度尼西亚的爪哇，1950年国内在黄淮烟区首次发现烟草黑胫病。目前，烟草黑胫病在全国多个省份都有分布，河南、安徽和山东受该病为害最重。
烟草疫霉属卵菌门卵菌纲腐霉目腐霉科疫霉属，可以产生卵孢子和厚垣孢子抵御不良环境，温湿度适宜时可进一步萌发长出孢子囊，孢子囊遇低温时可以释放出游动孢子，游动孢子进一步侵染植株造成烟草黑胫病[37]。
烟草疫霉可在烟草生长发育的任何阶段侵染造成烟草黑胫病的发生，主要侵染烟草的根和茎基部，主要症状有“穿大褂”、“黑膏药”、“笋节”、“腰烂”等。“穿大褂”是茎基部产生病斑，叶片变黄凋萎从而悬挂在茎上的现象[38]；“黑膏药”是叶片有5 cm以上的中央有黑褐色病斑的症状[39]；“腰烂”是茎部出现黑褐色腐烂；纵剖发病植株的茎，髓部出现黑褐色“笋节”状的坏死。烟草疫霉苗床期危害较轻，主要为害大田期植株。苗期先在茎基部产生病斑，再上下延伸至根茎叶，出现“猝倒”的症状。大田期发病会引起大部分或全部根系以及茎基部变黑腐烂，引起整株植株的死亡。
烟草疫霉产生的游动孢子在侵染循环中起重要作用，雨水和流水会促进游动孢子的释放和传播，因此，湿度是烟草黑胫病流行的关键因素。多雨、高湿、暴雨后容易引起黑胫病爆发[40]。温度也是影响孢子的产生和游动孢子释放的一大因素，30℃左右病菌繁殖较快，导致发病较快[41]。另外，根结线虫造成的伤口有利于病原真菌的入侵，在线虫为害的土壤，黑胫病会进一步加重。

4 烟草黑胫病生防菌的研究进展

4.1 生防细菌

董国菊等[42]筛选出对烟草疫霉有良好拮抗作用的荧光假单胞菌P-72-10菌株，减轻了温室盆栽条件下烟草黑胫病的发病率。杨应美等[43]筛选出了2株对烟草疫霉拮抗作用明显的芽孢杆菌菌株（79-14和05-1506）进行温室盆栽试验，发现施入2种菌株后，根际土壤中烟草疫霉菌的孢子数大幅降低，从而改变了根际土壤中优势种群的比例，提高了土壤中真菌群落的物种多样性，为烟草黑胫病的生物防治提供了新的思路。何明川等[44]从美洲大蠊肠道中分离获得芽孢杆菌MC2-1，对MC2-1的发酵条件进行优化，优化后的方案可以提高菌株的菌体量和抑菌物质的产量，进而提高生防效果。李苗苗等[45]选取了6种对烟草黑胫病有拮抗作用的供试菌种，将6种菌株两两进行相容性试验，发现贝莱斯芽孢杆菌GY1、解淀粉芽孢杆菌GY10、枯草芽孢杆菌GY12 3种菌种发酵后混合施用对烟草黑胫病的防治效果最好，盆栽防效也比每种菌株单独处理有所提高。该试验结果也表明，菌株复配可以优势互补，从而提高对烟草黑胫病的防治效果。千慧敏等[46]从土壤样品中分离筛选出拮抗菌株铜绿假单胞杆菌PA2101和格拉纳达假单胞杆菌PG3402，2株菌株可以促进烟草地上植株的生长和根系发育，且有较强的在土壤和烟草植株中定殖的能力，以及良好的生防潜力。

4.2 生防真菌

李小杰等[47]筛选出3株抑菌率较高的木霉菌，初步研究证明拮抗菌株产生的挥发性和非挥发性代谢物都对烟草疫霉具有明显的抑制作用，其中，绿木霉菌XYLS-5可以促进烟草种子萌发和根系生长，为生物制剂提供了新的资源。饶清琳等[48]证明施用哈茨木霉菌LTR-2不仅可以较好地防治烟草黑胫病，还能在一定程度上提高中上等烟比例。王海波等[49]筛选出1株青霉菌QMYCS-2，其发酵滤液稀释液能有效抑制烟草黑胫病菌的生长，且防治效果高于防治黑胫病的常用药剂甲霜灵锰锌，是一种可开发的高效生防菌。
目前已有较多的生防菌被筛选鉴定用于烟草黑胫病的生物防治，主要是芽孢杆菌、假单胞杆菌、木霉菌。生防菌可以有效定殖于烟草根部，丰富微生物群落结构，防治烟草黑胫病的同时也可以促进植株的生长发育。研究证明优化生防菌的发酵条件可以提高生防菌的防效，同时，选择多种生防菌复配、生防菌与杀菌剂复配的方式可以更有效地防治烟草黑胫病。目前研究发现，生防菌防治烟草黑胫病的作用机理有产生活性物质致使烟草疫霉菌丝溶解，抑制其生长；生防菌产生代谢产物抑制病原菌生长，关于抑菌物质的种类仍无明确研究成果。

5 展望

生物防治因绿色、安全、无污染的特点，引起了更多的关注，也符合烟叶可持续发展的要求。但是有关于生防菌的研究还存在局限性（如单一的生防菌效果不稳定），对生防菌发酵条件的优化也仅仅局限在实验室阶段，忽略了实际田间生防菌制剂施用的相关环境条件的影响，如根际微生物群落、土壤性质、土壤温湿度等对其生防作用的影响。

5.1 利用基因工程改造生防菌

目前针对烟草黑胫病生防菌的研究集中在菌株筛选、发酵条件优化等方面，对于生防菌株抑菌物质的相关功能基因挖掘的研究较少。通过生防菌的全基因组测序可以了解菌株的抑菌相关基因，从基因组学角度挖掘更多生防潜力，也进一步为利用基因工程改造生防菌奠定基础。利用基因工程技术改造生防菌，可以增强生防菌在植物病害防治中的作用[50]。可以通过构建工程菌株获得相关基因的过表达菌株或基因缺失菌株以提高其生物防治效果，也可以将外源抗病相关基因导入生防菌，获得抗病效果更好的转基因生防菌株。

5.2 扩大生防菌株的筛选范围

烟草黑胫病生防菌的筛选往往局限于发病的根际土壤以及内生菌，大部分研究集中于在普通环境中筛选，很少有研究从其他植物或特殊环境中分离和筛选生防菌。从普通环境筛选获得的生防菌株已较难发现新的次级代谢产物，需要从特殊环境中进行筛选，比如在高碱、高酸、高压、极低温等极端环境中分离筛选。这些微生物为在极端环境中存活会产生特殊的次级代谢产物，可能会在植物病害的防治中起到较好的作用，是防治烟草黑胫病的重要菌种资源。

5.3 探索生防菌与纳米材料复配

只利用生防菌进行烟草黑胫病的防治往往防病机制单一且在田间防治效果低、不够稳定，目前已有研究采用生防菌与生防菌、杀菌剂、植物诱抗剂复配等多种方式提高生防菌的防病促生的效果。纳米材料尺寸小、反应活性高、性质稳定，在植物病害防控中起到重要的作用。已有研究证明纳米氧化铜对于防治烟草黑胫病具有良好的效果，后续可以将生防菌与新型纳米材料复配以提高烟草黑胫病的防治效果。

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